A kultusz valóságos irányítása a négy „nagy papi testület” (summa collegia) kezében volt. Ezek: a pontifexek 16 tagú testülete, élükön a főpap pontifex maximusszal; a 16 főből álló augurok collegiuma; a szent ügyeket intéző Tizenötös bizottság (Quindecimviri sacris faciundis); és a szent lakomát rendező hetes (ill. később tízes) collegium, a Septemviri epulones. Ezekhez csatlakozott a Vesta-szüzek mindössze hat fős csoportja.

Az egyes testületeket jog- és hatáskör szempontjából világosan megkülönböztették. A pontifexek – címük értelmezése ma is vitatott – a hivatalos állami kultuszt irányították, meghatározták az ünnepek napjait, ők rendelték el az időnként szükséges szökőhónapok beiktatását (olyan önkényesen, hogy Caesar naptárreformja idején kb. 90 napos elmaradás volt); vezették az évek nevezetes eseményeiről, főként a csodajelekről, prodigiumokról szóló feljegyzéseket, és vallásjogi kérdésekben döntöttek, illetve véleményt adtak.
Az augurok feladata volt a madárjóslás – amely elmaradhatatlan volt minden állami aktus előtt, és ez a testület tagjainak nagy politikai jelentőséget is biztosított.

A Tizenötös – eredetileg kéttagú, i. e. 367 óta tíztagú és csak Sulla óta tizenöt tagú – bizottság fő feladata volt a Sibylla-könyvek őrzése és szükség esetén való értelmezése; a lakoma-bizottság pedig a rendszeresen ismétlődő (pl. a capitoliumi szentély felavatási évfordulóján kötelező) vagy alkalmilag szükségessé vált istenmegvendégeléseket, a lectisterniumokat szervezte.
Mindezen papi testületek tagjai olyan személyek, akiket a közösség – részben személyi tekintélyük, részben szakértelmük, részben mindkét tényező figyelembevételével – a szakrális funkciók rájuk eső feladatainak elvégzésével megbízott: tehát nem tagjai valamely papi kasztnak, nem „szent emberek”, nem birtokosai valamely isteni eredetű tudásnak, nem képviselői valamely magasabb rendű, transzcendens eredetű erkölcsnek, nem tolmácsolói holmi isteni kinyilatkoztatásnak. Tekintélyük alapja nem az ihletettség, hanem hozzáértés és szakértelem az előjelek és szent írások (Sibylla-könyvek) tanulmányozásában.
Ebből következik az a Cicero által is kiemelt tény, hogy a papi tisztségek betöltői a politikusok vezető rétegéből kerülnek ki. A pontifex maximust sajátos összetételű népgyűlés választotta – tehát ebben a tekintetben a nép képviselőjének és funkcionáriusának volt tekinthető; a Vesta-szüzeket, az „áldozó-királyt”, a Tizenötös bizottság tagjait és más tisztségek betöltőit pedig a pontifex maximus nevezte ki.

Róma ismert vezető politikusai közül – hogy csak néhány nevet említsünk – Cicero consulsága után lett az augurok egyike, Caesar praeturája után viselte a pontifex maximus tisztét (de emellett augur is volt), maga Augustus császár pedig, amellett, hogy főpap volt, mind a négy „nagy papi testület” tagjává is megválasztatta magát.